天平13年（741）聖武天皇の勅願により、諸国に国分寺がおかれた際に創建されました。 平安時代には衰微したが、鎌倉時代、周防国が総国分寺である東大寺の経費の支出をまかなう料国（りょうこく）となったのを契機に再興の機運が起こり、その後の大内氏、続いて毛利氏の保護によって維持されました。 当初の寺域をほぼ維持しているのは全国でもまれで、周防国分寺旧境内は国の史跡に指定を受けています。